Oda Nobunaga viveu de 1534 a 1582, no período Sengoku, a era dos Estados Combatentes. Ele se propôs a colocar o país sob uma única bandeira, e é lembrado como uma força motriz para o fim daquela era de guerra interminável. Sua vida terminou em 1582, no Incidente de Honnō-ji, em Kyoto. O santuário surgiu quase três séculos depois. Em 1869, no segundo ano da era Meiji, um decreto imperial honrou Nobunaga como figura da unificação nacional, e essa ordem criou o santuário. O novo governo restaurava a autoridade imperial e olhava para trás, para os homens que haviam ajudado a estabilizar o reino. Assim, o homem que outrora marchou sobre a capital tornou-se, na era Meiji, um kami que protegia a nação. O santuário em si nem sempre esteve nesta colina. Ele foi transferido de Tóquio para o Monte Funaoka em setembro de 1880. No início, ficava ao pé da montanha e, a partir de 1910, passou a ocupar o terreno mais alto onde se encontra hoje. A colina também carrega um eco histórico marcante. Todo mês de outubro, o santuário relembra o dia de 1568 em que Nobunaga entrou pela primeira vez em Kyoto.