O Daitoku-ji começou pequeno. Seu fundador foi o mestre zen Shūhō Myōchō, mais tarde honrado como Daitō Kokushi. Um pequeno templo chamado Daitoku-an foi construído em Murasakino, ao norte de Kyoto, em 1315 ou 1319, segundo diferentes relatos, com o apoio de um patrono chamado Akamatsu Norimura. A tradição conta que Shūhō, que veio de Harima e foi treinado pelo mestre Nanpo Jōmyō, passou anos vivendo entre mendigos debaixo de uma ponte em Kyoto, mesmo depois de receber o reconhecimento formal como herdeiro de Nanpo. É uma história transmitida pela tradição, e não um fato documentado, mas combina com o caráter austero que este templo passou a representar. Então veio a catástrofe. Em 1474, Kyoto estava devastada pela Guerra de Ōnin, e o imperador Go-Tsuchimikado nomeou o monge zen Ikkyū Sōjun como sacerdote-chefe. Com a ajuda de comerciantes da cidade de Sakai, Ikkyū teve papel decisivo em devolver o templo à vida. Observe quem interveio para ajudar: não a corte, mas uma classe mercantil em ascensão, com dinheiro e bom gosto. Essa independência moldou o templo. O Daitoku-ji tornou-se um centro cultural em parte porque já não era um centro político. Mais tarde, o xogunato quis o poder de nomear os abades, um direito que pertencera ao imperador, e este templo recusou-se a abrir mão dele sem resistência. O monge Takuan foi exilado nesse confronto.