Oda Nobunaga a vécu de 1534 à 1582, pendant la période Sengoku, l'époque des Royaumes combattants. Il entreprit de placer le pays sous une seule bannière, et on se souvient de lui comme d'une force motrice dans la fin de cette ère de guerres incessantes. Sa vie prit fin en 1582 lors de l'incident de Honnō-ji, à Kyoto même. Le sanctuaire ne vit le jour que près de trois siècles plus tard. En 1869, la deuxième année de l'ère Meiji, un décret impérial honora Nobunaga comme une figure de l'unification nationale, et cet ordre créa le sanctuaire. Le nouveau gouvernement restaurait l'autorité impériale et se tournait vers les hommes qui avaient contribué à stabiliser le royaume. Ainsi, l'homme qui avait autrefois marché sur la capitale devint, à l'époque Meiji, un kami qui protégeait la nation. Le sanctuaire lui-même ne se trouvait pas toujours sur cette colline. Il fut transféré de Tokyo au mont Funaoka en septembre 1880. Au début, il se dressait au pied de la montagne, puis, à partir de 1910, il occupa les hauteurs où on le trouve aujourd'hui. La colline porte aussi un écho historique frappant. Chaque mois d'octobre, le sanctuaire commémore le jour de 1568 où Nobunaga entra pour la première fois dans Kyoto.