Daitoku-ji a commencé modestement. Son fondateur était le maître zen Shūhō Myōchō, honoré plus tard sous le nom de Daitō Kokushi. Un petit temple appelé Daitoku-an fut construit à Murasakino, au nord de Kyoto, en 1315 ou 1319 selon les récits, avec le soutien d'un mécène nommé Akamatsu Norimura. La tradition raconte que Shūhō, originaire de Harima et formé auprès du maître Nanpo Jōmyō, vécut pendant des années parmi les mendiants sous un pont de Kyoto, même après avoir reçu la reconnaissance officielle comme héritier de Nanpo. C'est un récit transmis par la tradition plutôt qu'un fait documenté, mais il correspond au caractère austère que ce temple a incarné. Puis vint le désastre. En 1474, Kyoto était dévastée par la guerre d'Ōnin, et l'empereur Go-Tsuchimikado nomma le moine zen Ikkyū Sōjun supérieur du temple. Avec l'aide des marchands de la ville de Sakai, Ikkyū joua un rôle majeur dans la renaissance du temple. Remarquez qui est venu l'aider : non la cour, mais une classe marchande montante, riche et au goût raffiné. Cette indépendance a façonné le temple. Daitoku-ji est devenu un centre culturel en partie parce qu'il n'était plus un centre politique. Plus tard, le shogunat voulut obtenir le pouvoir de nommer les abbés, un droit qui avait appartenu à l'empereur, et ce temple refusa de l'abandonner sans résistance. Le moine Takuan fut exilé lors de ce conflit.