Oda Nobunaga vivió de 1534 a 1582, en el periodo Sengoku, la era de los Reinos Combatientes. Se propuso poner el país bajo un único estandarte, y es recordado como una fuerza impulsora del fin de aquella época de guerra interminable. Su vida terminó en 1582 en el incidente de Honnō-ji, en el propio Kioto. El santuario llegó casi tres siglos después. En 1869, el segundo año de la era Meiji, un decreto imperial honró a Nobunaga como figura de la unificación nacional, y esa orden creó el santuario. El nuevo gobierno restauraba la autoridad imperial y miró hacia atrás, hacia los hombres que habían ayudado a estabilizar el reino. Así, el hombre que una vez marchó sobre la capital se convirtió, en la era Meiji, en un kami que protegía la nación. El santuario en sí no siempre estuvo en esta colina. Fue trasladado de Tokio al monte Funaoka en septiembre de 1880. Al principio se levantó al pie de la montaña, y desde 1910 se encuentra en el terreno más elevado donde se encuentra hoy. La colina también guarda un eco histórico punzante. Cada octubre, el santuario recuerda el día de 1568 en que Nobunaga entró por primera vez en Kioto.